http://wiki.jswindle.com/index.php/Fonts
Según este artículo, si Wine encuentra fuentes en la carpeta windows/fonts intentará usar las fuentes que encuentra allí. En caso contrario, usará las fuentes instaladas en XWindow.
Entonces, suponiendo que esa información sea correcta y actual, creo que lo mejor que puedes hacer es quitar el directorio windows/fonts e instalar en tu Linux las fuentes que estén allí.
Ya contestando directamente la pregunta, el asunto es si a) quieres conservar archivos diferentes en ambas carpetas o b) deben ser vistas por el sistema como la misma.
En el caso a), la solución es la que te sugiere
ociomax, en el caso b) lo más sencillo es mover los archivos de windows/fonts hacia .fonts, eliminar la carpeta windows/fonts, y ejecutar este comando:
ln -s .fonts .wine/drive_c/windows/fonts
Es importante eliminar windows/fonts antes de ejecutar el comando, de lo contrario el comando anterior creará un enlace de nombre ".fonts" dentro de windows/fonts
Saludos.